1583年，英國女王伊莉莎白一世把一份“土地契約書”也就是“地契” 交給了沃爾特*雷利爵士，讓他在北美建立一個“英國人的國家”。 1584年，雷利爵士率人抵達羅阿諾克島，建立了當時英國海外的第一個殖民地。因為伊麗莎白一世是著名的童貞女王，所以這第一個殖民地就被命名為弗吉尼亞（Virginia，意為處女地）。

然而經驗的缺乏和當時惡劣的生存條件，這次的行動並未成功。直到1603年，女王去世，新王詹姆士一世繼位。1606年，倫敦弗吉尼亞公司宣告成立。該公司取得了對弗吉尼亞地區的管轄權，而獲得公司資金扶持的第一個殖民區是詹姆士鎮 - 即是以詹姆士一世的名字命名的。

詹姆斯鎮的示意圖，繪於1608年

1608年，殖民地白人由於瘧疾和饑荒，數量減少到了38人。當地的波瓦坦族及時給予殖民者食物和水，救助了陷入危機的殖民者。

1609年，為了解決殖民所需要的資金和人力，倫敦弗吉尼亞公司改革了運營機構，成為股份聯合公司。同時獲得新的敕許狀，擴大了公司行使許可權的地獄。英國人可以透過投入資金成為公司股東，亦可以買一張前往新大陸的船票即可自動被視為公司股東。倘若完全沒有資金，也可以出賣勞力成為股東，即以契約勞工（相當於包身工，但不同於黑奴）承諾在殖民地勞動7年。公司股東和契約勞工都必須勞動。而報酬則是公司至少給予每個股東100英畝的土地作為分紅，而這些土地本來是屬於當地的印第安人的。

1619年，殖民區成立了民選的議會，使得弗吉尼亞議會成為新大陸歷史最悠久的議會。同年，第一批非洲工人被運送上岸（之後於1660年開始實施奴隸制度）。

1624年，倫敦股份公司破產，詹姆士鎮殖民區收歸英國國有，成為皇權財產。

1776年，美國獨立，該殖民地從英國獨立，成為美國最初的13個州之一，即弗吉尼亞州。